The role of the cuticle in the stress responses of aquatic beetles

Resumen

El éxito de la colonización de los insectos se debe en gran parte a una cutícula protectora, un material extracelular duro que sirve como piel y esqueleto y funciona como una primera línea física de defensa, proporcionando la principal barrera estructural y bioquímica contra las condiciones ambientales extremas, el daño mecánico y la penetración de organismos potencialmente infecciosos. En escarabajos acuáticos, la composición de la cutícula podría ser una adaptación a la colonización de ambientes salinos, donde son frecuentes altos niveles estrés por la elevada concentración de sales y estar sometidos a desecación. Sin embargo, las características de la cutícula en los organismos acuáticos han sido poco estudiadas en comparación con las de los terrestres, a pesar de su importancia en el contexto de la creciente aridez y salinización de las aguas continentales, especialmente en regiones áridas y semiáridas, como es el sureste de Península ibérica. Además, las adaptaciones fisiológicas para vivir en estos hábitats estresantes, conllevan un gasto energético, con su posible detrimento de la respuesta inmune en especies salinas si las comparamos a las de agua dulce, cuya respuesta que hasta la fecha está totalmente inexplorada. Esta tesis se centra en el papel impermeabilizante de la cutícula de los escarabajos acuáticos en términos de composición de hidrocarburos y su plasticidad como respuesta adaptativa para hacer frente a los múltiples estresores naturales como la salinidad y la desecación, así como su relación con la capacidad inmunológica. Se utilizaron especies congenéricas de escarabajos acuáticos de dos familias (Hydrophilidae y Dityscidae) a lo largo de un gradiente de salinidad como especies modelo. Los perfiles de hidrocarburos cuticulares fueron identificados y cuantificados por cromatografía de gases-espectrometría de masas (GC-MS) y su caracterización se realizó interpretando sus espectros de masas. Para medir la respuesta inmune, se estudiaron la actividad de la fenoloxidasa, la encapsulación y la actividad de péptidos antimicrobianos. Los resultados mostraron una cutícula más permeable de las larvas que de los adultos. Además, el perfil de hidrocarburos cuticulares (CHC) de los escarabajos acuáticos salinos parece ser más similar al de algunos escarabajos terrestres del desierto. Los perfiles de CHC fueron altamente específicos y las especies salinas de Enochrus tuvieron mayor capacidad de impermeabilización mostrando compuestos de cadena más larga, mayor abundancia relativa de alcanos ramificados y menor cantidad de compuestos insaturados que las de Nebrioporus de acuerdo con su mayor resistencia a la salinidad y desecación. Además, la exposición a la salinidad y la desecación indujo cambios plásticos en la composición cuticular en ambas especies acuáticas salinas (Nebrioporus baeticus y Enochrus jesusarribasi) y en la última, los cambios de composición desencadenaron la reducción de la permeabilidad cuticular para evitar la pérdida de agua mostrando una respuesta de aclimatación beneficiosa. Respecto a las respuestas inmunitarias, las especies salinas mostraron generalmente respuestas inmunitarias basales más bajas que sus parientes de agua dulce, medidas en las condiciones típicas de salinidad de sus hábitats naturales. Estos resultados sugieren que los cambios en la composición de la cutícula que aumentan su función impermeabilizante fueron uno de los mecanismos clave que permitieron aumentar la tolerancia a la salinidad y la desecación y la diversificación de especies salinas en los géneros estudiados. Dado que mantener las defensas permanentes implica costos energéticos significativos, la adaptación a ambientes salinos en estos taxones puede haber implicado una compensación entre los mecanismos fisiológicos para hacer frente al estrés osmótico y la inversión en defensas inmunitarias. Esta menor capacidad inmune de las especies salinas podría ser uno de los factores que explican su ausencia en agua dulce.